facebook
twitter
vk
instagram
linkedin
google+
tumblr
akademia
youtube
skype
mendeley
Wiki
Global international scientific
analytical project
GISAP
GISAP logotip

ИСТОРИЯ ИЗУЧЕНИЯ РЕСПИРАТОРНОЙ СИСТЕМЫ У РУКОКРЫЛЫХ

Автор Доклада: 
Ковалёва И. М., Тараборкин Л. А.
Награда: 
ИСТОРИЯ ИЗУЧЕНИЯ РЕСПИРАТОРНОЙ СИСТЕМЫ У РУКОКРЫЛЫХ

УДК 59(09):591.4:599.4:575.8

ИСТОРИЯ ИЗУЧЕНИЯ РЕСПИРАТОРНОЙ СИСТЕМЫ У РУКОКРЫЛЫХ

Ковалёва Ирина Михайловна, канд. биол. наук, ст. науч. сотр.
Институт зоологии им. И.И. Шмальгаузена НАН Украины
Тараборкин Леонид Анатольевич, канд. физ.-мат. наук, ст. науч. сотр, доцент
Национальный Технический Университет Украины “КПИ”

 

Представлен исторический обзор опубликованных за последние 160 лет научных работ в области респираторной системы рукокрылых (Chiroptera). Сделан вывод о необходимости комплексного, системного подхода к исследованию органов газообмена для решения вопросов эволюции отряда.
Ключевые слова: рукокрылые, респираторная система, газообмен, эволюция.

The historical review of scientific works published for last 160 years concerning the respiratory system of Bats (Chiroptera) is submitted. A conclusion about necessity of the complex system approach in a research into gaseous exchange organs to solve evolution problems of the order cheiroptera is drawn.
Keywords: Bats, cheiroptera, respiratory system, gaseous exchange, evolution.

Отряд Рукокрылые (Mammalia, Chiroptera) характеризуется уникальным для класса млекопитающих способом локомоции – активным полётом – и до сегодняшнего времени остается одной из наиболее загадочных групп млекопитающих как в отношении их возникновения и путей эволюции, так и различных аспектов биологии. Принято считать, что возникли рукокрылые главным образом благодаря преобразованию грудных конечностей наземных предковых форм в крылья, которые обеспечили реализацию нового для млекопитающих способа воздушной локомоции – активного полёта. Исследование этого вопроса отражено в многочисленных трудах ученых-биологов прошлого и современности. Однако до сих пор вопрос о причинах указанных морфологических перестроек остаётся дискуссионным. Приведенный далее анализ публикаций показывает, что рассмотрение грудных конечностей рукокрылых лишь как локомоторных органов не позволяет однозначно выявить причину их перестроек и не может осветить эволюцию группы в целом.
Поскольку, с точки зрения расхода энергии в единицу времени, активный полёт является энергетически высокозатратной формой локомоции [21, 37, 41], требующей значительной интенсификации метаболизма и, следовательно, усиленного поглощения кислорода, постольку естественно ожидать определённую перестройку органов респираторной системы рукокрылых.
Комплексное исследование органов респираторной системы рукокрылых было начато одним из авторов настоящей работы в рамках проведения морфологических исследований рукокрылых в Украине на базе отдела эволюционной морфологии позвоночных Института зоологии им. И.И. Шмальгаузена НАН Украины в 70-х годах ХХ столетия по инициативе доктора биологических наук, профессора М.Ф. Ковтуна.
Исторически первая сводка имевшихся на то время данных относительно дыхательного аппарата рукокрылых дана Г. Робином [32] в 1881 г. Автором проведено сравнительно-анатомическое изучение большинства органов респираторной системы у представителей многих семейств рукокрылых с существенным дополнением и уточнением исследований предшественников (Daubenton, 1763; Cuvier, Owen, 1868, цит. по Н. Robin [32]).
Опубликованные в последующем работы представляют собой в целом результаты разрозненных исследований, касающихся отдельных респираторных органов рукокрылых.
Обычно к респираторным органам млекопитающих относят следующие структуры: воздухопроводящие (нос, носоглотка, трахея, бронхи), собственно-респираторные (лёгкие) и респираторно-моторные (грудная клетка, мышцы грудной клетки и брюшной стенки, диафрагма).
Большой интерес представляет работа Н. Гуртового [2], в которой содержится полное описание макро- и микроморфологии носовой полости рукокрылых, принадлежащих к двум семействам летучих мышей Vespertilionidae и Rhinolophidae, отличающихся по способу излучения ультразвуков. Н. Кольб [25] и другие авторы [26] с помощью световой и электронной микроскопии изучали слизистую оболочку носовой полости.
Гортань рукокрылых стала объектом изучения для многих исследователей, главным образом, в связи с её ролью в эхолокации [20, 32]. Отмечались существенные отличия гортани рукокрылых от гортани других млекопитающих: непропорционально большие размеры; частичное слияние и окостенение отдельных структур, обеспечивающее почти полную неподвижность гортанных элементов относительно друг друга; мощное развитие мускулатуры; подвижность надгортанного хряща, от степени развития и направленности которого зависит формирование различных путей воздушной струи.
Первые описания трахеи у рукокрылых мы находим у Г. Робина [32]. Автор обращает внимание на цельность или прерванность трахейных колец, их ширину, хотя оговаривает, что эти вариации не имеют большого значения. В дальнейшем эти заключения были подтверждены [1, 11]. Исследование бронхов рукокрылых (и других млекопитающих) проводилось Л.М. Торубаровой [13]. Автор отмечает, что деление главных бронхов первого порядка происходит независимо от дифференциации правого и левого легких на отдельные доли. X. Кръстев [10], исследуя проводящие воздух пути легких у десяти видов летучих мышей, обнаружил, что в отдельных участках трахеи и бронхов (особенно крупных) обнаруживаются очаги бронхиальных желез
Исходя из того, что летучие мыши достигают очень высоких частот дыхания при сопутствующем увеличении турбулентности воздушных потоков и интенсивности респираторной работы, энергетическое сбережение для них становится актуальным [11, 17, 23]. Выдвинуто предположение, что у летучих мышей для энергетического сбережения процесса респирации лучшая оптимизация всех показателей наблюдается в проксимальной зоне воздухоносных путей, где генерируются основные факторы сопротивления.
Изучению морфологии лёгких, в частности, их долевому строению у рукокрылых посвящены работы многих исследователей [3, 13, 14, 15]. Отмечалось, что лёгкие рукокрылых в дизайне имеют фундаментальное сходство с другими млекопитающими, однако имеют относительно больший объём. Однако микроморфология лёгких рукокрылых в середине прошлого века проводилась на ограниченном материале, без проведения сравнительных исследований, часто без указания на изученные виды [1, 3, 10, 24]. Было показано, что микроморфологическое строение легких рукокрылых и остальных млекопитающих в основных чертах сходно.
Начало исследованиям количественных соотношений лёгочных параметров было положено рядом исследователей [29, 30], которые изучали морфометрические пропорции лёгких летучих мышей в сравнении с другими млекопитающими и птицами. Так, было установлено, что площадь диффузионной поверхности лёгких на 1 г веса тела у рукокрылых в 4,2 раза превышает таковую у землероек, в 1,6 раза у колибри и 13,8 раз у домашней водоплавающей птицы. Между тем поверхностная плотность тканевого барьера (показатель относительного размера альвеол: чем выше показатель, тем более мелкие альвеолы и, таким образом, большая протяженность контакта газ-кровь) была в 3,2 раза выше у колибри и в 1,5 раза у домашней водоплавающей птицы, чем у рукокрылых и землероек. Изучение толщины газово-кровяного барьера лёгких проводилось как у птиц, так и у млекопитающих [17, 29, 30, 39]. Установлено, что у птиц (колибри) этот барьер в 2,7 раза тоньше, чем у рукокрылых. Значение мембранной диффузионной способности лёгких на 1 г веса тела у рукокрылых в 5,2 раза выше, чем у землероек, но у птиц (колибри) в 1,8 раза выше, чем у рукокрылых [29].
В публикациях по морфологии и физиологии респираторных систем позвоночных к собственно-респираторным органам млекопитающих относят в первую очередь лёгкие. Несмотря на то, что кожа млекопитающих также участвует в газообмене, эту её функцию редко рассматривают при изучении общего метаболизма животных, полагая, что роль кожи как газообменного органа у млекопитающих ограничена ввиду развития волосяного покрова. Однако рукокрылые, что, очевидно, не вписываются в эту общую схему ввиду наличия у них обширных неоволошённых участков кожи – летательных перепонок. Значительная площадь кожной поверхности рукокрылых, безусловно, участвует в процессе диффузии кислорода.
Публиковавшиеся ранее данные о строении кожи летательных перепонок рукокрылых содержат много противоречивых сведений в отношении отдельных структур [4, 16, 33, 34]. В целом, авторы показали, что гистологическое строение летательной перепонки рукокрылых сходно с таковым кожи туловища и конечностей других млекопитающих; наблюдаются различия в толщине отдельных слоев, количестве и размере клеток, потовых и сальных желез. Позже были установлены факты, указывающие на морфологические отличия кожи перепонок от таковой тела рукокрылых [12, 18], в частности, установлено, что в коже перепонки нет гиподермы – подкожной жировой клетчатки, как в обычном кожном покрове других млекопитающих. Исследованиями, проведенными на представителях Megachiroptera (Pteropus poliocephalus) [18], установлено, что эпидермис состоит из трёх слоёв активных кератиноцитов, покрытых 7–10 слоями роговых клеток; меланоциты в основном сосредоточены в базальном слое и более многочисленны в дорсальном эпидермисе. Напротив, в строении эпидермиса Epomophorus wahlbergi обнаружено 2 слоя некератинизированных клеток и в роговом слое 10 слоёв относительно тонких чешуйчатых кератиноцитов [28]. Все эпидермальные клетки содержали зерна меланоцитов.
Нашими исследованиями кожи летательных перепонок у представителей Microchiroptera [5] установлено, что основные анатомо-гистологические особенности кожи летательной перепонки рукокрылых: истончение эпидермиса, в частности, рогового слоя, представленного лишь одним рядом клеток; наличие больших межклеточных промежутков в эпидермисе; слабое развитие железисто-волосяных комплексов; отсутствие гиподермы; обильная васкуляризация дермы; наличие тучных клеток, – приводят к уменьшению массы летательной перепонки, истончению её диффузионного слоя и создают предпосылки к перспирации. Площадь летательных перепонок, по нашим расчётам, сопоставима с площадью газообменной поверхности лёгких [6, 7]. Среднее отношение площади поверхности лёгких к площади кожной поверхности находится в пределах от 1,77 до 1,90 для представителей семейства гладконосых летучих мышей (Vespertilionidae). Диффузионный барьер кожи летательных перепонок летучих мышей составляет 0,5 мкм и тем самым отвечает необходимым требованиям для диффузии газов. Эта характеристика, а также значительная площадь летательных перепонок и особенности строения их кожи – признаки, которые дают основания говорить о существенном участии кожи летательных перепонок в газообмене рукокрылых.
Однако не только строение диффузионного барьера обеспечивает газообмен, – об активном переносе газов свидетельствует обширная сеть мелких кровеносных сосудов, т.е. васкуляризация кожи. T.Уартон [40], вероятно, был первым исследователем, описавшим ритмические сокращения вен в летательных перепонках летучих мышей в 1852 г. Позднее aктивная пульсация вен в летательных перепонках рукокрылых обсуждалась в ряде работ [19, 31, 42]. Имеются данные по морфометрии отдельных сосудов и сосудистого русла в целом летательных перепонок рукокрылых [42], свидетельствующие о том, что сосудистое русло в основном представлено артериолами диаметром до 50 мкм и капиллярами.
Наши исследования эмбриогенеза кожи летательных перепонок рукокрылых показали, что увеличение межпальцевой, туловищной и межбедренной областей кожи, а также образование складчатости кожи на теле приводят к увеличению площади диффузионной поверхности эмбриона рукокрылых. Формирование очагов гемопоэза в толще мезенхимных клеток летательной перепонки летучих мышей наблюдается на 20-й стадии эмбрионального развития; к 22-й стадии в коже летательных перепонок присутствуют крупные кровеносные сосуды и сформирована сеть капилляров, что может свидетельствовать о приобретении покровными тканями газообменной функции в эмбриогенезе рукокрылых.
О газообменной роли кожи летательных перепонок рукокрылых можно было бы судить по проведенным экспериментам. Однако ввиду особенностей биологии рукокрылых, а также сложностей технического порядка, данный вопрос остаётся открытым.
Первый эксперимент по установлению участия кожи перепонок рукокрылых в газообмене был проведен на одном представителе Megachiroptera [22]: исследователи установили, что прохождение в кровь кислорода через кожные перепонки рукокрылых в целом было незначительно, однако выход углекислого газа (при 35°С окружающей среды) через поверхность перепонок достигал 11,8 % от общего выхода углекислого газа из организма. Недавно были проведены эксперименты на представителе Epomophorus wahlbergi (Megachiroptera) [28]; определен уровень потребления кислорода отдельно крыльями и телом у животных (под лёгкой анестезией при температурах 24°С и 33°С), который составил 6 % и 10 % соответственно. Те же пропорции сохранялись для продуцируемого углекислого газа. Однако эти результаты получены, во-первых, на неподвижных животных и, во-вторых, находящихся под общей анестезией, что, по мнению авторов работы, искажает реальную картину. Тем не менее, авторы заключают, что структурные модификации кожи летательной перепонки позволяют ей вносить существенный вклад в общий газообмен животных.
Эта же мысль была высказана и ранее. Во время гибернации летучих мышей апноэ (задержка дыхания) может продолжаться дольше, чем позволяет количество удерживаемого в организме кислорода [35], следовательно, некоторое количество кислорода приобретается животными в течение апноэ или путем кожного потребления, или путем невентиляционного потока через открытый воздушный трахеальный путь. Отмечено, что огромные кожные поверхности крыльев летучих мышей являются потенциальной структурой кожного поглощения кислорода. Однако исследователи полагают, что воздух у летучей мыши, находящейся в апноэ, поступает трахеальным путем. Такое заключение было сделано авторами, несмотря на то, что предыдущие исследования биологов показали, что голосовая щель у исследованного листоноса во время апноэ была полностью замкнута [36].
Особая роль в респираторной системе отводится респираторно-моторным органам. Грудная клетка как часть осевого скелета находится под формирующим влиянием и опорной, и респираторной функций. Однако респираторно-моторная функция грудной клетки рукокрылых вместе с крепящимися на ней мышцами, осуществляющими респираторные движения, практически не рассматривалась; главный акцент делался на выполнении её мускулами локомоторных функций [9, 38], так что целый ряд морфологических особенностей грудной клетки и её мускулатуры у рукокрылых выпадал из поля зрения исследователей.
В сравнительно недавних исследованиях брюшных мышц отдельных представителей гладконосых летучих мышей отмечалось их участие в эхолокации животных [27]: различия в строении этих органов определили эхолокационную стратегию рукокрылых.
Выполненное авторами данной статьи на основе системного подхода комплексное исследование респираторной системы рукокрылых позволило установить, что классифицированные нами типы подвижности грудной клетки рецентных рукокрылых (высокая, средняя и низкая) и степень дифференциации мышечных респираторно-моторных компонентов скоординированы с типами дыхания животных (грудного и брюшного) и обусловлены продолжительностью нахождения рукокрылых в антиортостатическом положении и особенностями локомоции [8].

Литература:
1. Антипчук Ю.П. Эволюция респираторных систем. – Новосибирск: Наука, Сиб.отд. АН СССР, 1976. – 207 с.
2. Гуртовой Н.Н. Экологоморфологические различия в строении носовой полости у представителей насекомоядных, рукокрылых и грызунов // Зоол. Журн. – М., 1966. – Т.45. – № 10. – С.1536–1551.
3. Жеденов В.Н. Лёгкие и сердце животных и человека – М.: Высш. шк., 1961. – 471 с.
4. Забусов Н.П. Исследование иннервации летательной перепонки летучих мышей //Тр. Об-ва естествоиспытателей при Казан. университете. – Казань, 1910. – Т.43, В. 1. – С. 3 – 67.
5. Ковалёва И.М. Строение и функции кожи летательных перепонок рукокрылых (Vespertilionidae, Chiroptera) //Вестник зоологии. – К., 2008. – 42(6). – С.525–534.
6. Ковальова І.М., Тараборкін Л.А. Морфометричне дослідження шкіри крилової перетинки кажанів //Тези доповід. конф. проф.–виклад. складу н.-н. Ін-ту вет. мед., якості і безпеки продукції АПК (3-4 березня 2005 р.) НАУ, Київ, Україна. – К., 2005б. – С.38 /Національний аграрний університет.
7. Ковалёва И.М., Тараборкин Л.А. Вклад кожи летательных перепонок в общий газообмен у рукокрылых // Доповіді НАН України. – 2007г. – № 9. – С.140–145.
8. Ковалёва И.М. Влияние силы тяготения на адаптацию формы и функции грудной клетки рукокрылых (Chiroptera) //Вісник Луганського держ. університету ім. Тараса Шевченка / Біологічні науки. – Луганськ, 2002. – № 1 (45). – С.115–118.
9. Ковтун М.Ф. Строение и эволюция органов локомоции рукокрылых. – Киев: Наук. думка., 1984. – 304 с.
10. Kръстев Х. Гистология лёгких летучих мышей //Научн. тр. высш. ветеринар-мед. ин-та. – София, 1959. – 7. – С.53–64.
11. Масенов Т.М., Нуртазин Т.М. Сравнительная гистология и гистохимия железисто-секретирующего аппарата лёгких у млекопитающих в связи с их экологией //Физиол.-морфологическ. изучение адаптации организмов. – Алма-Ата: КазГУ, 1980. – С.136–145.
12. Соколов В.Е. Кожный покров млекопитающих. – М.: Наука, 1973. – 488 с.
13. Торубарова Л.М. Материалы к зональной анатомии лёгких //Труды II Укр. конф. АГЭ и топографоанатомов. – Харьков, 1958. – С. 84 – 95.
14. Удовин Г.М. Вес, асимметрия и вариации дольчатости лёгких домашних млекопитающих и человека в возрастном и сравнительно-анатомическом освещении // Труды V Всес. съезда АГЭ. – Ленинград, 1951. – С. 53 – 62.
15. Шмидт-Ниельсен К. Как работает организм животного. – М.: Мир, 1976. – 140 с.
16. Ackert I.E. The innervation of the integument of Chiroptera // J. Morphol., – 1914. – 25. – 12. – P. 301–343.
17. Canals M., Novoa F.F., Rosenmann M. A simple geometrical pattern for the branching distribution of the bronchial tree, useful to estimate optimality departures // Acta Biotheoretica. – 2004. – P.1–16.
18. Crowley G.V., Hall L.S. Histological Observations on the Wing of the Grey-Headed Flying-Fox (Pteropus-Poliocephalus) (Chiroptera, Pteropodidae) // Australian Journal of Zoology, – 1994. – 42(2). – P.215–231.
19. Davis M.J., Shi X., Sikes P.J. Modulation of bat wing venule contraction by transmural pressure changes // Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. – 1992. – 262. – P. 625–634.
20. Griffiths T.A. Phylogenetic systematics of slit-faced bats (Chiroptera, Nycteridae), based on hyoid and other morphology // Amer. Mus. Novitates. – New York, Amer. Mus. Nat.History, 1994. – No. 3090. – P.1–17.
21. Harrison J.F., Roberts S.P. Flight respiration and Energetics // Annual Review of Physiology. – 2000. – Vol. 62. – P. 179–205.
22. Herreid C.II., Schmidt-Nielsen K. Cutaneous gas exchange in bats // Amer. J. of Physiol. – 1968. – 215. – No 2. – P. 506–508.
23. Horsfield K. Diameters, generations, and orders of branches in the bronchial tree // Journal of Applied Physiology. – American Physiological Society, 1990. – V.68. – Iss.2. – P.457–461.
24. Kisch B. Electron microscopic investigation of the lungs (capillaries and specific cells) // Exptl. Med. and Surg. – 1955. – 13. – No. 2. – P.101–117.
25. Kolb A. Licht- und elektronenmikroskopische Untersuchungen der Nasenhohle und des Riechepithels einiger Fledermausarten // Z.Saugetrkd. – 1971. – 36. – 4. – P.202–213.
26. Korad V.S., Joshi P.V. Studies on naso-laryngeal region in Schneider’s leaf-nosed bat, Hipposideros speoris (Schneider, 1800). Part 1: Anatomy //Journal of Animal Morphology and physiology. – 1998. – V.45 – 1-2. – P.44–55.
27. Lancaster W.C., Henson O.W.Jr. Morphology of the Abdominal Wall in the Bat, Pteronotus parnellii (Microchiroptera: Mormopidae): Implications for Biosonar Vocalization //J. of Morphology. – 1995. – 223. – P. 99 – 107.
28. Makanyа F.N., Mortola J.P. The structural design of the bat wing web and its possible rоle in gas exchange // J. of Anatomy. – 2007. – 211. – Iss.6. – P.687–697.
29. Maina J.N., King A.. Correlations between structure and function in the design of the bat lung: a morphometric study //J.exp.Biol. – 1984. – 111. – Р.43-61.
30. Maina J.N., West J.B. Thin and strong! The bioengineering dilemma in the structural and functional design of the blood-gas barrier //Physiol Rev. – 2005 Jul. – 85 (3). – P.811–844.
31. Mislin H. The histology and musculature of plagiopatagium in bats //Mammalia. – 31. – No 2. – 1941 – Р. 313-320.
32. Robin Н.A. Recherches anatomiques sur les mamiferes de l’orde des Chiropteres //Ann. Sci. Naturelles. Ser. Zool. – Paris, 1881. – 65. – V.12. – No 2. – P.11–180.
33. Schobl J. Die Flughaut der Fledermause, namentlich die Endigung ihrer Nerven // Arch. Micr. Anat. – 1871. – 7. – P.1–31.
34. Schumacher S. Die Entwicklung der Fledermausflughaut // Z. f. Anat. und Entwicklungsgeschichte. – Berlin, 1932 a. – 98. – 6. – P.703–721.
35. Sullivan S.G., Szewczak J.M. Apneic Oxygen Uptake in the Torpid Pocket Mouse Perognathus parvus // Physiological and Biochemical Zoology. – 1998. – 71. – 6. – P.624–632.
36. Thomas D.W., Cloutier D., Gagne D. Arhytmic breathing little brown bats (Myotis lucifugus) // J. Exp. Biol. – 1990. – V.149. – P.395–406.
37. Tucker V.A. Energetic cost of locomotion in animals // Comp. Biochem. Physiol. – 1970. – 34. – P.841–846.
38. Vaughan T.A. Functional morphology of three bats: Eumops, Myotis, Macrotus. – Lawrence: Univ. оf Kansas Publ., Mus. Nat. Hist., 1959. – V.12. – No 1. – P. 1 – 153.
39. West J.B., Watson R.R., Fu Z. Major differences in the pulmonary circulation between birds and mammals // Respir. Physiol. Neurobiol. – 2006 Dec.b – 19. – P.115–118.
40. Wharton T.J. Rythmical contractility of the Veins of the Bat’s Wing // Phylosophical Transactions of the Royal Society of London, 1852. – Vol.142. – P.131–136.
41. Winter Y., von Helversen O. The energy cost of flight: do small bats fly more cheaply than birds? // J. Comp.Physiology B: Biochem., Syst., Env. Phys. – 1998. – 168, – 2. – P.105–111.
42. Wiedeman M.P. Dimensions of Blood Vessels from Distributing Artery to Collecting Vein // Circulation Research. – 1963. – 12. – P. 375–378. 

5
Ваша оценка: Нет Средняя: 5 (1 голос)
Партнеры
 
 
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
image
Would you like to know all the news about GISAP project and be up to date of all news from GISAP? Register for free news right now and you will be receiving them on your e-mail right away as soon as they are published on GISAP portal.